Una curiosidad entomológica: el caso de Gynaikothrips ficorum
Lacasa A1, Cantó M2, Lacasa MC2
1. alacasaplasencia@gmail.com
2. Departamento de Protección de Cultivos, IMIDA, C/ Mayor s/n, 30150 La Alberca (Murcia)
Introducción
Para el manejo de los sistemas de producción vegetal orientado al control de plagas es cada vez más frecuente la implantación, en las proximidades de los cultivos, de setos de especies vegetales que sirven de refugio o lugar de conservación a los enemigos de las plagas más relevantes, o de reservorio alimentario de insectos auxiliares que intervienen en la polinización.
Dentro de las estrategias de control de las plagas (polífagas o específicas) se preconizan los policultivos, alternando en la misma parcela plantas o cultivos de diferentes características y aprovechamientos. El aumento de la diversidad vegetal supone, en la mayoría de los casos, un aumento de la fauna de artrópodos (plagas y beneficiosos), favoreciendo la presencia, conservación y multiplicación de los enemigos naturales (depredadores y parasitoides) y de los polinizadores.
En estrategias recomendadas para producciones sostenibles también se contempla el uso de plantas con efectos repelentes a las plagas o de “plantas trampa”. Las que generan sustancias volátiles que actúan como repelentes o disuasorios se intercalan entre los cultivos o se ponen en los bordes de las parcelas, para obtener una protección genérica o específica de los cultivos. Las que actúan como “trampas” son atrayentes preferenciales de las plagas en relación al cultivo que se pretende proteger, localizándose en ellas los insectos o ácaros dañinos en lugar de sobre el cultivo a salvaguardar. Pero, en el sentido estricto, las “plantas trampa” actuarían como atrayentes preferenciales de las plagas, sin que sirvieran de lugares de multiplicación. En estas plantas los especímenes de las plagas quedarían inmovilizados o sin posibilidades de multiplicarse y de dispersarse a otras plantas y cultivos.
El tomate, como la mayor parte de las plantas, tiene mecanismos y caracteres que le permiten protegerse de una parte de artrópodos polífagos que afectan a cultivos afines o estrechamente emparentados, como el pimiento, la berenjena, etc.
Se han identificado caracteres y mecanismos tanto en Solanum lycopersicum (tomate) como en especies salvajes próximas al tomate, como Solanum pimpinellifolium, Solanum pennelli o S habrochaites. Con frecuencia, estas especies se utilizan para obtener los híbridos que mayoritariamente cultivamos en la actualidad. En estos Solanum del grupo del tomate se han encontrado varios tipos de tricomas recubriendo las hojas, los tallos o los cálices de las flores. Cuatro de estos tipos (I, IV, VI y VII) son glandulares, con una o varias células, que contienen sustancias que resultan molestas (disuasorios, repelentes, etc.) o tóxicas para algunos artrópodos. La densidad de tricomas de los tipos IV y VI son altas y a ellas estarían asociadas las resistencias a la araña roja (Tetranychus urticae), a la mosca blanca (Bemisia tabaci), a los pulgones verdes (Myzus persicae y Macrosiphum euphorbiae), a los minadores de hojas (Liriomyza trifolii, L. bryoniae, etc.) o a la polilla del tomate (Tuta absoluta) (Alba et al., 2009; Salinas et al., 2012). En base a estos conocimientos, se intenta introducir los genes que gobiernan estos caracteres en variedades comerciales de S. lycopersicum, para reducir la incidencia que estas plagas tienen en los cultivos comerciales. Además de las dificultades que los tricomas entrañan para el desplazamiento y el asentamiento de plagas de pequeño tamaño (arañas rojas, moscas blancas, pulgones o trips), se han identificado sustancias pegajosas en los tricomas glandulares, y volátiles que tendrían efectos adicionales a la acción pegajosa.
Pero las características que proporciona la resistencia a las plagas en estas especies de Solanum, actúan como inconvenientes para que un bien número de enemigos naturales puedan desarrollar su actividad de búsqueda y captura de las plagas. Esos depredadores o parasitoides se muestran muy efectivos en el control de las mismas plagas en otros cultivos. Los ácaros fitoseidos que depredan araña roja de forma específica (Phytoseiulus persimilis, Neoseiulus (Amblyseius) californicus)) o generalista (Amblyseius swirskii, Transeius (Amblyseius) montdorensis) encuentran en el tomate más dificultades para desplazarse y multiplicarse que T. urticae (que produce tela de araña sobre la que se desplaza), por lo que su eficacia es insuficiente para el control de la araña roja. Los fitoseidos generalistas, que son ampliamente utilizados en otros cultivos para el control de Frankliniella o Bemisia, tampoco resultan eficaces en el tomate. Sin embargo, los tricomas no impiden que artrópodos de mayor tamaño como Nesidiocoris tenuis (depredador y fitófago) o de menor tamaño como la plaga de Aculops lycopersici (Vasate) puedan expresar todas sus capacidades.
Pero el tomate podría encuadrarse en el grupo de las “plantas trampa” en el sentido estricto, ya que sus características cromáticas atraen a artrópodos (que son plaga para el tomate o para otras plantas) que quedan atrapados, por lo que se interrumpe su proceso de evolución epidemiológica.
La situación observada en huertos familiares levantinos
En las primeras semanas de agosto de 2020, un hortelano nos advirtió de la presencia en sus plantas de tomate del huerto familiar, situado en el término de San Juan (Alicante), de abundantes insectos negros y alargados, que no había visto en sus muchos años de horticultor. La presencia de los insectos no parecía alterar el aspecto de las plantas, pero le llamaba la atención que sólo se presentaban en el tomate y no en las otras hortalizas (pimiento, berenjena, pepino, melón, alficoz= cohombro, etc.) ni en las adventicias (Convulvulus, Portulaca, etc.) que crecían entre los cultivos. Parecía exclusivo del tomate y se encontraba en las hojas, tallos, sépalos y en el pedúnculo de los frutos de todas las variedades (híbridos comerciales y cultivares locales tradicionales) que cuivaba en el huerto.
A primera vista se trataba de un trips, pero no era de los habitualmente asociados al cultivo del tomate en zonas del Levante y Sureste peninsulares. Es conocida la amplísima distribución en los tomatales de Frankliniella occidentalis y sus repercusiones directas (daños en los frutos en forma de plateados o zonas necróticas en las hojas de la parte baja de la planta) o indirectas (vector del virus del bronceado del tomate, Tomato spotted wilt virus TSWV) (Lacasa, 1990a). Pero también se han encontrado en las tomateras de estas zonas poblaciones reducidas de Thrips tabaci, Thrips angusticeps, Thrips meridionalis, Melanthrips fuscus, etc. cuyas repercusiones son poco significativas, por lo que no son consideradas como plaga (Lacasa et al., 1989; Lacasa, 1990b).
Identificación del trips
Se recogieron muestras de hojas y tallos para observarlas con una lupa de grandes aumentos puesto que los trips son, generalmente, de pequeño tamaño. En el laboratorio se observó que solo había ejemplares adultos y que no se desplazaban o lo hacían con gran dificultad. Por ello se hubieron de recolectar con un pincel humedecido en alcohol del 10%, al que se le añade un mojante al 1 por mil. Generalmente los trips se extraen del material vegetal golpeando las hojas o los tallos sobre una superficie blanca o poniéndolas en un embudo de Berlesse en cuya parte superior se coloca una luz que actúa de repelente, abandonado los trips el material vegetal en unas horas y recogiéndolos en el alcohol con mojante. En este caso los métodos no resultaban eficaces por lo que se debió despegarlos con mucho cuidado. Los ejemplares recolectados de las hojas y tallos se guardaron en tubos. Pasados unos días se hicieron preparaciones microscópicas para la identificación.
Todos los ejemplares examinados se identificaron como Gynaikothrips ficorum Marchall (Tubulifera, Phaeothripidae). Esta especie es conocida en España desde principios del siglo pasado, por los daños característicos que producía y produce en los Ficus del grupo F. retusa en los jardines de Murcia y Almería. Más tarde y sobre ejemplares españoles se redescribió la especie, por las controversias entre autores a cerca de su identidad (Del Cañizo, 1945). Algunos autores consideran que G. ficorum es sinónimo de G. uzeli, especie que provoca daños en los Ficus de países cálidos de América, África o Asia, pese a que Del Cañizo (1945) describe los caracteres que diferencian ambas especies. La proximidad morfológica de ambas especies hace que se haya retomado la posibilidad de una sinonimia y se especula se pueda tratar de un complejo que denominan G. uzeli-ficorum (Retama et al., 2014). En Centro América G. uzeli (G. uzeli-ficorum) produce daños, también, en Ficus benjamina.
“El trips de los ficus” en las tomateras
Dada la especificidad que G. ficorum muestra por los Ficus y su localización en el interior de agallas que produce en las hojas (quedan plegadas por la nervadura central), llama la atención y genera curiosidad el encontrarlo en las tomateras.
En el haz de las hojas (Foto 1) y en los pedúnculos y tallos del tomate (Foto 2) eran abundantes las poblaciones de adultos de ambos sexos (Foto 3), heterogéneamente distribuidos, sin que se encontraran huevos, larvas o ninfas. Los trips del suborden Tubulifera depositan los huevos sobre la superficie del vegetal siendo visibles a simple vista, mientras que los Terebrantia, como F. occidentalis, los incrustan en el tejido resultando muy difícil el verlos. El no encontrar larvas o ninfas nos indicaría que G. ficorum no se multiplica en las tomateras.
Llamaba, también, la atención el que los adultos se encontraban inmovilizados y que la mayoría estuvieran muertos, siendo que ni el cultivo del tomate ni los otros del huerto se trataba con fitosanitarios. Con la lupa binocular pudimos comprobar que una gran bola en el extremo de las patas (Foto 4) los mantenía fijados a la hoja. Algunos intentaban, sin suerte, mover las patas, pero no conseguían desplazarlas. Alrededor del adulto el tejido superficial se encontraba alterado, con aspecto aceitoso oscuro (Foto 5), por el rozamiento de las bolas de las patas y la destrucción de los tricomas. En ocasiones aparecían pequeñas zonas blanquecinas o plateadas (Foto 6 y 7), probablemente debidas a las picaduras alimentarias del adulto inmovilizado, que intentaba sobrevivir en un hospedante no adecuado. Plateados similares se han sido descritos para G. uzeli en India, tanto en tomate como en Cleome, una mala hierba asociada a los tomatales (Chavan et al., 2014).
Los trips atrapados en las tomateras
Si la presencia de G. ficorum en las tomateras se puede considerar anecdótica, no es la única especie de Thysanoptera que aterriza en las hojas y que queda atrapada de la misma forma que el trips de los Ficus. Lo hemos podido observar con Frankliniella occidentalis, Thrips tabaci, Thrips angusticeps, Thrips meridionalis o Melanthrips fuscus en los tomatales de la región de Murcia. En todos los casos, el extremo de las patas quedaba impregnado del líquido que contienen los tricomas globosos, se les formaba una bola y quedaban pegados a la superficie. Sobrevivían 2 ó 3 días alimentándose de los tejidos que alcanzaban con la cabeza, pero cuando todo el tejido alcanzable había sido dañado, morían por inanición (los trips fitófagos se alimentan del contenido de las células). En el caso de F. occidentalis encontramos huevos incrustados en el tejido y llegaron a emerger las larvas, que tuvieron las mismas dificultades que los adultos para sobrevivir. En crías realizadas en condiciones controladas para evaluar el comportamiento frente al virus del bronceado del tomate (TSWV) de materiales vegetales (tomate, pimiento, etc.) observamos que el estar sujetos a la superficie de la hoja durante ese tiempo en las hojas del tomate, facilitaba la transmisión del virus del bronceado del tomate. La transmisión al tomate resultaba más eficiente que en otros cultivos.
Si bien F. occidentalis se muestra muy eficiente en la transmisión del virus a las plantas de tomate, es dificultoso que se multiplique en plantas sanas o contaminadas. Esto indicaría que el tomate no es el mejor eslabón de la cadena de dispersión del virus en condiciones naturales. El tomate es una buena estación término del viaje epidemiológico del virus, pero no la adecuada escala para continuar viaje a otros cultivos susceptibles. Sin embargo, los cultivos de tomate contribuyen en pequeña medida a la dispersión del TSWV, pues en las hojas bajas de las plantas, donde la densidad de tricomas es menor, pueden sobrevivir y multiplicarse F. occidentalis. Y también en los frutos donde no encuentran dificultades las larvas para desarrollarse.
Gynaikothrips ficorum iba de paso y cayó en la trampa
En plena canícula veraniega, como la de este año que seguía a una primavera lluviosa y cálida, la brotación de los Ficus se ralentiza o se detiene. En ese momento las poblaciones de G. ficorum, que llenan las hojas plegadas de los ápices terminales de las ramas, han de iniciar la emigración a nuevas hojas tiernas en fase de formación para continuar el ciclo evolutivo anual, ya que el alimento en el sustrato que ocupaban se ha agotado. Los adultos vuelan masivamente en busca de nuevos árboles, o de nuevos brotes en el mismo árbol. Las corrientes de aire los arrastran cuando han iniciado el vuelo (generalmente a primeras horas de la mañana) y tratan de aterrizar sobre superficies verdes para, más tarde, reiniciar el vuelo en dirección a los Ficus.
En el caso de este huerto familiar, próximo a espacios ajardinados con abundantes Ficus retusa, los adultos que aterrizaron sobre plantas de pimiento, alficoz, pepino, berenjena, melón y sobre las malas hierbas asociadas, no tuvieron dificultades para desplazarse sobre la superficie de todas las plantas y para poder reiniciar el vuelo. Sin embargo, no tuvieron esa misma suerte los que aterrizaron en las tomateras. Los pulvinilli (almohadillas adhesivas que hay en el extremo de las patas, junto a una uña) rozaron los tricomas globosos y se les fue adhiriendo la sustancia pegajosa, que impregna las manos de los hortelanos cuando, desbrotan, deshojan o entutoran las plantas. A la sustancia pegajosa de las patas se fueron adhiriendo partículas de polvo, formándose bolas que no podían arrastrar y que, en poco tiempo, se pegaban a la superficie de la planta, de forma definitiva. Pero también el contenido de los tricomas glandulares se pegaba a la punta de las antenas o al extremo del abdomen, en el intento de desplazarse (Fotos 8 y 9).
La inmovilización de los adultos facilitaba la acción de los depredadores generalistas como Nesidiocoris tenuis, que se desplaza sin problemas por la superficie de las tomateras, para hacer presa en ellos (Foto 10). Pero la emigración de las poblaciones de G. ficorum de los Ficus era acompañada por la de sus enemigos naturales autóctonos como Montandoniella moraguesis, un Antocórido depredador específico (Foto 11) que convive, miméticamente disfrazado, en las hojas plegadas por G. ficorum, mermando las poblaciones de huevos, larvas, ninfas y adultos del trips de los ficus. Este depredador se ha encontrado en las hojas de las tomateras del huerto alicantino, sin que tuviera grandes dificultades para desplazarse y para alimentarse de los adultos de G. ficorum.
Las otras plantas que crecían en el huerto tienen también tricomas, pero no tan abundantes y muchos de ellos no son glandulares, sino simples. Por eso los adultos de G. ficorum no tienen dificultades para desplazarse y pueden retomar el vuelo, por lo que su presencia en las hojas es efímera, pasando desapercibidos al hortelano.
El trips de los ficus no se puede considerar una plaga del tomate, aunque la presencia de adultos en las hojas origine pequeñas placas decoloradas, ya que no consigue sobrevivir ni multiplicarse en ellas. Por eso nos preguntamos: ¿el tomate podría contemplarse como una planta a utilizar en las estrategias de control de G. ficorum?.
Bibliografía
Alba JM, Monserrat M, Fernández-Muñoz R. 2009. Resistance to the two-spotted spider mite (Tetranychus urticae) by acylsucroses of wild tomato (Solanum pimpinellifolium) trichomes studied in a recombinant inbred line population. Exp Appl Acarol 47:35–47. DOI 10.1007/s10493-008-9192-4
Chavan VM, Chandrashekar K, Bhosle AB. 2014. Occasional occurrence of Gynaikothrips uzeli Zimmerman on tomato. Current Biotica 8(1):86-88.
Fernández-Muñoz R, Domínguez E, Cuartero J (2000) A novel source of resistance to the two-spotted spider mite in Lycopersicon pimpinellifolium (Jusl.) Mill.: its genetics as a Vected by interplot interference. Euphytica 111:169–173. doi:10.1023/A:1003893432676
Fernández-Muñoz R, Salinas M, Álvarez M, Cuartero J (2003) Inheritance of resistance to two-spotted spider mite and glandular leaf trichomes in wild tomato Lycopersicon pimpinellifolium (Jusl.) Mill. J Am Soc Hortic Sci 128:188–195
Lacasa A. 1990. Un trienio de Frankliniella occidentalis (Pergande) en España. Evolución temporal y espacial de una plaga importada. Cuadernos Phytoma España. 6: 3-9.
Lacasa, A. 1990. Las plagas en el cultivo del tomate. Agrícola Vergel, 108, 1001-1007.
Lacasa A, Martinez M C, Torres J. 1989. Los trips asociados a los cultivos protegidos en el Sureste español. Cuadernos de Fitopatología, 20, 81-88.
Retana-Salazar AP, Rodríguez-Arrieta JA, González-Arce ME. 2014. Thrips (Thysanoptera) de los alrededores de invernaderos de ornamentales en Costa Rica, con notas sobre las formas inmaduras. Revista gaditana de Entomología, 1: 53-66.
Salinas M, Capel C, Alba JM, Mora B, Cuartero J, Fernández-Muñoz R, Lozano R, Capel J. 2012. Genetic mapping of two QTL from the wild tomato Solanum pimpinellifolium L. controlling resistance against two-spotted spider mite (Tetranychus urticae Koch). Theor Appl Genet DOI 10.1007/s00122-012-1961-0
